清和天皇の貞観6年(864)の富士山大噴火の翌年12月、勅命により現在の地から南の正体山に大社を祀ったのが創建とされています。延長2年(924)に現在地に遷宮しました。河口浅間神社と笛吹市の浅間神社と共に、延喜式神名帳に名神大社として記載された浅間神社の論社のひとつとされています。

西面する表参道に添って建つ随神門には室町時代の作とされる木像が配され、流し造りの本殿では木花咲耶姫命を中心に瓊瓊杵命、彦火火出見命を配祀しています。中世には廃絶に近きこともあったものの、徳川時代は社領などの寄進が受け再興し、末社60余社に及びました。